В 1995 года Бергкамп перешёл в «Арсенал» за 7,5 млн фунтов, и это стало воскрешением футболиста. Как позднее признавал Бергкамп, годы, проведённые в Италии, закалили его, что позволило ему заиграть в жёстком силовом чемпионате Англии.

Хотя и в Англии его дела не заладились с ходу. Деннису понадобилось восемь игр, чтобы открыть счёт своим голам за «Арсенал». В то время лондонский клуб переживал кардинальную перестройку. Новый тренер «канониров» Брюс Риок хотел изменить их стиль игры, сделать его более зрелищным и атакующим. Бергкамп занял позицию под Райтом, на него ложилась обязанность мозга команды. Однако свою лучшую игру Деннис стал показывать под руководством Арсена Венгера.

В сезонах 1996/97 и 1997/98 Бергкамп достиг пика своей формы. В сезоне 97/98 он дважды подряд признавался игроком месяца (впервые в истории). В сентябре 1997 года в хит-параде Би-би-си лучших голов месяца все три позиции заняли голы Бергкампа (в первый и, пока, единственный раз в истории). Примечательно, что все три гола были забиты в одном матче — против Лестер Сити. В конце сезона, после завоевания чемпионата и кубка страны, он стал игроком года по версии журналистов и профессиональных игроков.

За свою футбольную карьеру Деннис забил множество красивейших голов. Например, гол в ворота «Ньюкасла», когда Бергкамп, приняв мяч, пробросил его с одной стороны от защитника, а сам оббежал опекуна с другой. Бергкамп забил красивейший гол на чемпионате мира 1998 года в ворота Аргентины в 1/4 финала.

За годы, проведённые в Арсенале, он стал кумиром болельщиков и символом клуба. Его последний официальный матч в футболке «Арсенала» совпал с последним матчем на Хайбери. Летом 2006 года, он завершил карьеру товарищеским матчем «Аякс» — «Арсенал» (что также совпало с открытием нового стадиона «канониров»), встречей клубов, где Бергкамп провел лучшие годы своей карьеры. В опросе на лучшего игрока в истории «канониров», проведенном официальным сайтом «Арсенала», Бергкамп был признан вторым после Анри.

27 февраля 2013 года футбольный клуб Арсенал сообщил, что в честь Легенды клуба вблизи Эмирейтс будет установлена статуя голландца. Её открытие планируется до начала сезона 2013/2014.